Роль биопсии сторожевых лимфатических узлов при злокачественных новообразованиях органов головы и шеи

Вторичное поражение лимфатических узлов шеи является значимым фактором прогноза и выбора хирургической тактики у пациентов со злокачественными новообразованиями органов головы и шеи. При ранних стадиях заболевания с целью выявления скрытых метастазов может быть выполнена биопсия сторожевого лимфатического узла (СЛУ), по результатам которой можно предположить вероятность поражения остальных групп шейных лимфатических узлов и сделать вывод о необходимости выполнения шейной лимфодиссекции.

Цель исследования. Обсуждение достижений научного сообщества, посвященных роли биопсии СЛУ при злокачественных новообразованиях органов головы и шеи, и анализ современных методов их детекции.

Материалы и методы. Проведен анализ отечественных и зарубежных научных публикаций в базах данных «Научная электронная библиотека eLIBRARY.RU» и «National Center for Biotechnology Information», опубликованных в период с 2010 по 2025 г., демонстрирующих основные показатели клинической информативности (частота выявления, диагностическая точность, чувствительность, специфичность, предсказательная ценность отрицательного результата) различных способов детекции СЛУ у пациентов со злокачественными новообразованиями органов головы и шеи.

Результаты. Для выявления СЛУ применяют ряд методов – инструментальный, контрастно-визуальный, радиоизотопный, флуоресцентный и сочетанный, каждый из которых имеет определенные преимущества и ограничения. Наиболее распространенным в клинической практике является радиоизотопный метод детекции, позволяющий выявлять накопление радиофармацевтического препарата как на предоперационном этапе, так и интраоперационно.

Заключение. С целью устранения имеющихся недостатков отдельных методов лимфографии, активно разрабатываются новые индикаторы, в том числе гибридные, применение которых открывает значительные перспективы для практической медицины и дальнейших научных исследований.

1. Hermanek P, Hutter RV, Sobin LH, Wittekind C. International Union Against Cancer. Classification of isolated tumor cells and micrometastasis. Cancer. 1999 Dec 15;86(12):2668–2673.

2. Марголин Г., Мудунов А. М., Гельфанд И. М., Алымов Ю. В., Ахундов А. А., Подвязников С. О. и др. Необходимость и преимущества персонифицированной шейной лимфодиссекции при раке слизистой оболочки полости рта T1-2N0M0. Путь к радикальной операции. Опухоли головы и шеи. 2018;8(4):26–31. https://doi.org/10.17650/2222-1468-2018-8-4-26-31

3. Byers RM, Weber RS, Andrews T, McGill D, Kare R, Wolf P. Frequency and therapeutic implications of "skip metastases" in the neck from squamous carcinoma of the oral tongue. Head Neck. 1997 Jan;19(1):14–19. https://doi.org/10.1002/(sici)1097-0347(199701)19:13.0.co;2-y

4. Olzowy B, Tsalemchuk Y, Schotten KJ, Reichel O, Harréus U. Frequency of bilateral cervical metastases in oropharyngeal squamous cell carcinoma: a retrospective analysis of 352 cases after bilateral neck dissection. Head Neck. 2011 Feb;33(2):239–243. https://doi.org/10.1002/hed.21436

5. Bark R, Kolev A, Elliot A, Piersiala K, Näsman A, Grybäck P, et al. Sentinel node-assisted neck dissection in advanced oral squamous cell carcinoma-A new protocol for staging and treatment. Cancer Med. 2023 Jun;12(11):12524–12534. https://doi.org/10.1002/cam4.5966

6. Фролова И. Г., Чойнзонов Е. Л., Гольдберг В. Е., Чижевская С. Ю., Чернов В. И., Гольдберг А. В., Белевич Ю. В. Лучевые методы исследования в комплексной диагностике лимфогенного метастазирования у больных раком гортани и гортаноглотки. Сибирский онкологический журнал. 2018;17(3):101–108. https://doi.org/10.21294/1814-4861-2018-17-3-101-108

7. Новиков В. А., Грибова О. В., Рябова А. И., Штин В. И., Суркова П. В., Меньшиков К. Ю. Новые технологии в лечении злокачественных новообразований головы и шеи. Сибирский онкологический журнал. 2015;S2:36–38.

8. Sarrión Pérez MG, Bagán JV, Jiménez Y, Margaix M, Marzal C. Utility of imaging techniques in the diagnosis of oral cancer. J Craniomaxillofac Surg. 2015 Nov;43(9):1880–1894. https://doi.org/10.1016/j.jcms.2015.07.037

9. Abraham J. Imaging for head and neck cancer. Surg Oncol Clin N Am. 2015;24(3):455–471. https://doi.org/10.1016/j.soc.2015.03.012

10. Barchetti F, Pranno N, Giraldi G, Sartori A, Gigli S, Barchetti G, et al. The role of 3 Tesla diffusion-weighted imaging in the differential diagnosis of benign versus malignant cervical lymph nodes in patients with head and neck squamous cell carcinoma. Biomed Res Int. 2014;2014:532095. https://doi.org/10.1155/2014/532095

11. Pandeshwar P, Jayanthi K, Raghuram P. Pre-operative contrast enhanced computer tomographic evaluation of cervical nodal metastatic disease in oral squamous cell carcinoma. Indian J Cancer. 2013 Oct-Dec;50(4):310–315. https://doi.org/10.4103/0019-509X.123605

12. Matsuzuka T, Tsukahara K, Yoshimoto S, Chikamatsu K, Shiotani A, Oze I, et al. Predictive factors for dissection-free sentinel node micrometastases in early oral squamous cell carcinoma. Sci Rep. 2023 Apr 15;13(1):6188. https://doi.org/10.1038/s41598-023-33218-8

13. Colevas AD, Cmelak AJ, Pfister DG, Spencer S, Adkins D, Birkeland AC, et al. NCCN Guidelines® Insights: Head and Neck Cancers, Version 2.2025: Featured Updates to the NCCN Guidelines. Journal of the National Comprehensive Cancer Network. 2025;23(2):2– 11. https://doi.org/10.6004/jnccn.2025.0007

14. Gould EA, Winship T, Philbin PH, Hylan KH. Observations of a sentinel node in cancer of the parotid. Cancer. 1960;13:77–78.

15. Cabanas R. M. An approach for the treatment of penile carcinoma. Cancer. 1977;39(2):456–466.

16. Calabrese L, Bruschini R, Ansarin M, Giugliano G, De Cicco C, Ionna F, et al. Role of sentinel lymph node biopsy in oral cancer. Acta Otorhinolaryngol Ital. 2006;26:345–349.

17. Alex JC, Krag DN. The gamma-probe-guided resection of radiolabeled primary lymph nodes. Surg Oncol Clin N Am. 1996;5:33–41.

18. Rakheja M, Radhakrishnan R, Solomon MC. Sentinel lymph node biopsy in oral squamous cell carcinoma: Ensuing from elective to selective. J Res Med Dent Sci. 2014;2:5–10. https://doi.org/10.5455/jrmds.2014222

19. Stefanicka P, Profant M, Duchaj B, Valach M, Gal V, Dolezal P, et al. Sentinel lymph node radiolocalization and biopsy in oral cavity and oropharynx mucosal squamous cell carcinoma. Bratisl Lek Listy. 2010;111(11):590–594.

20. Lin J, Zheng B, Lin S, Chen Z, Chen S. The efficacy of intraoperative ICG fluorescence angiography on anastomotic leak after resection for colorectal cancer: a meta-analysis. Int J Colorectal Dis. 2021 Jan;36(1):27–39. https://doi.org/10.1007/s00384-020-03729-1

21. Jang SS, Davis ME, Vera DR, Lai SY, Guo TW. Role of sentinel lymph node biopsy for oral squamous cell carcinoma: Current evidence and future challenges. Head Neck. 2023 Jan;45(1):251–265. https://doi.org/10.1002/hed.27207

22. Mahieu R, de Maar JS, Nieuwenhuis ER, Deckers R, Moonen C, Alic L, et al. New Developments in Imaging for Sentinel Lymph Node Biopsy in Early-Stage Oral Cavity Squamous Cell Carcinoma. Cancers (Basel). 2020 Oct 20;12(10):3055. https://doi.org/10.3390/cancers12103055

23. Ермаков А.В., Сарибекян Э.К., Аблицова Н.В., Усов Ф.Н. Сторожевые лимфатические узлы при злокачественных новообразованиях. Злокачественные опухоли. 2017;7(1):70–77. https://doi.org/10.18027/2224-5057-2017-1-70-77

24. Севрюков Ф. Е., Полькин В. В., Панасейкин Ю. А., Сигов М. А., Зибиров Р. Ф., Бехтерева И. А., и др. Опыт биопсии сторожевого лимфатического узла при плоскоклеточном раке слизистой оболочки полости рта сТ1-2N0M0. Опухоли головы и шеи. 2023;13(4):37–47. https://doi.org/10.17650/2222-1468-2023-13-4-37-47

25. Зикиряходжаев А. Д., Грушина Т. И., Старкова М. В., Казарян Л. П., Волкова Ю. И., Багдасарова Д. В., и др. Методы диагностики сторожевого лимфатического узла у больных раком молочной железы. Сибирский онкологический журнал. 2020;19(5):88–96. https://doi.org/10.21294/1814-4861-2020-19-5-88-96

26. Гусейнов А. З., Аскаров Т. Р., Гусейнов Т. А., Седов С. Е. Преимущества и риски применения индоцианина зеленого в детекции лимфатических узлов в онкологии (обзор литературы). Вестник новых медицинских технологий. 2022;29(4):51–56.

27. Атрощенко А. О., Стрельцов Ю. А., Абдулатипова З. М. Применение индоцианина зеленого в колоректальной хирургии. Колопроктология. 2018;2S:37–38.

28. Stoffels I, Dissemond J, Pöppel T, Schadendorf D, Klode J. Intraoperative Fluorescence Imaging for Sentinel Lymph Node Detection: Prospective Clinical Trial to Compare the Usefulness of Indocyanine Green vs Technetium Tc 99m for Identification of Sentinel Lymph Nodes. JAMA Surg. 2015 Jul;150(7):617–623. https://doi.org/10.1001/jamasurg.2014.3502

29. Chao C, Wong SL, Edwards MJ, Ross MI, Reintgen DS, Noyes RD, et al. Sentinel lymph node biopsy for head and neck melanomas. Ann Surg Oncol. 2003 Jan-Feb;10(1):21–26. https://doi.org/10.1245/aso.2003.06.007

30. Korn JM, Tellez-Diaz A, Bartz-Kurycki M, Gastman B. Indocyanine green SPY elite-assisted sentinel lymph node biopsy in cutaneous melanoma. Plast Reconstr Surg. 2014;133(4):914–922. https://doi.org/10.1097/prs.0000000000000006

31. Namikawa K, Tsutsumida A, Tanaka R, Kato J, Yamazaki N. Limitation of indocyanine green fluorescence in identifying sentinel lymph node prior to skin incision in cutaneous melanoma. Int J Clin Oncol. 2014 Feb;19(1):198–203. https://doi.org/10.1007/s10147-013-0524-y

32. Титов К. С., Джамилов Ш. Р., Лебединский И. Н., Сухотько А. С., Евсиков А. И., Сорокина М. В., и др. Биопсия сторожевых лимфатических узлов флуоресцентным методом с использованием индоцианина зеленого при локальной меланоме кожи. Саркомы костей, мягких тканей и опухоли кожи. 2023;15(3):16–20. https://doi.org/10.17650/2782-3687-2023-15-3-16-20

33. Niebling MG, Pleijhuis RG, Bastiaannet E, Brouwers AH, van Dam GM, Hoekstra HJ. A systematic review and meta-analyses of sentinel lymph node identification in breast cancer and melanoma, a plea for tracer mapping. Eur J Surg Oncol. 2016 Apr;42(4):466–473. https://doi.org/10.1016/j.ejso.2015.12.007

34. Brouwer OR, Buckle T, Vermeeren L, Klop WM, Balm AJ, van der Poel HG, et al. Comparing the hybrid fluorescent-radioactive tracer indocyanine green-99mTc-nanocolloid with 99mTc-nanocolloid for sentinel node identification: a validation study using lymphoscintigraphy and SPECT/CT. J Nucl Med. 2012 Jul;53(7):1034–1040. https://doi.org/10.2967/jnumed.112.103127

35. Wang B, Ma X, Zhang X, Zhang X, Guan S, Xiao T, Li X. Application value of a hybrid tracer during sentinel lymph node biopsy for head and neck malignancies: A systematic review and meta-analysis. Eur J Surg Oncol. 2024 Jun;50(6):108340. https://doi.org/10.1016/j.ejso.2024.108340

36. Civantos FJ, Zitsch RP, Schuller DE, Agrawal A, Smith RB, Nason R, et al. Sentinel lymph node biopsy accurately stages the regional lymph nodes for T1–T2 oral squamous cell carcinomas: Results of a prospective multi-institutional trial. J Clin Oncol. 2010;28:1395– 1400. https://doi.org/10.1200/jco.2008.20.8777

37. Melkane AE, Mamelle G, Wycisk G, Temam S, Janot F, Casiraghi O, Lumbroso J. Sentinel node biopsy in early oral squamous cell carcinomas: a 10-year experience. Laryngoscope. 2012 Aug;122(8):1782–1788. https://doi.org/10.1002/lary.23383

38. Rigual N, Loree T, Frustino J, Jayaprakash V, Cohan D, Sullivan M, Kuriakose MA. Sentinel node biopsy in lieu of neck dissection for staging oral cancer. JAMA Otolaryngol Head Neck Surg. 2013 Aug 1;139(8):779–782. https://doi.org/10.1001/jamaoto.2013.3863

39. Flach GB, Bloemena E, Klop WM, van Es RJ, Schepman KP, Hoekstra OS, Castelijns JA, Leemans CR, de Bree R. Sentinel lymph node biopsy in clinically N0 T1-T2 staged oral cancer: the Dutch multicenter trial. Oral Oncol. 2014 Oct;50(10):1020–1024. https://doi.org/10.1016/j.oraloncology.2014.07.020

40. Den Toom IJ, Heuveling DA, Flach GB, van Weert S, Karagozoglu KH, van Schie A, Bloemena E, Leemans CR, de Bree R. Sentinel node biopsy for early-stage oral cavity cancer: the VU University Medical Center experience. Head Neck. 2015 Apr;37(4):573–578. https://doi.org/10.1002/hed.23632

41. Honda K, Ishiyama K, Suzuki S, Oumi E, Sato T, Kawasaki Y, et al. Sentinel lymph node biopsy using computed tomographic lymphography in patients with early tongue cancer. Acta Otolaryngol. 2015 May;135(5):507–512. https://doi.org/10.3109/00016489.2015.1010126

42. Gvetadze SR, Xiong P, Lv M, Li J, Hu J, Ilkaev KD, et al. Contrast-enhanced ultrasound mapping of sentinel lymph nodes in oral tongue cancer-a pilot study. Dentomaxillofac Radiol. 2017 Mar;46(3):20160345. https://doi.org/10.1259/dmfr.20160345

43. Boeve K, Schepman KP, Schuuring E, Roodenburg JLN, Halmos GB, van Dijk BAC, et al. High sensitivity and negative predictive value of sentinel lymph node biopsy in a retrospective early stage oral cavity cancer cohort in the Northern Netherlands. Clin Otolaryngol 2018;43(4):1080–1087. https://doi.org/10.1111/coa.13107

44. Bae S, Lee HJ, Nam W, Koh YW, Choi EC, Kim J. MR lymphography for sentinel lymph node detection in patients with oral cavity cancer: Preliminary clinical study. Head Neck. 2018 Jul;40(7):1483–1488. https://doi.org/10.1002/hed.25167

45. Heuveling DA, Karagozoglu KH, Van Lingen A, Hoekstra OS, Van Dongen GAMS, De Bree R. Feasibility of intraoperative detection of sentinel lymph nodes with 89-zirconium-labelled nanocolloidal albumin PET-CT and a handheld high-energy gamma probe. EJNMMI Res. 2018 Feb 14;8(1):15. https://doi.org/10.1186/s13550-018-0368-6

46. Huang J, Wu SS, Zheng S, Gao H, Wu ZY, Xu JW. Trans-lymphatic contrast-enhanced ultrasound with sentinel lymph node biopsy for detecting cervical skip metastasis to lymph nodes in early-stage oral tongue squamous cell carcinoma. Dentomaxillofac Radiol. 2022 Feb 1;51(2):20210107. https://doi.org/10.1259/dmfr.20210107

47. Sugiyama S, Iwai T, Izumi T, Baba J, Oguri S, Hirota M, Mitsudo K. Sentinel lymph node mapping of clinically N0 early oral cancer: a diagnostic pitfall on CT lymphography. Oral Radiol. 2021 Apr;37(2):251–255. https://doi.org/10.1007/s11282-020-00442-1

48. Zhou B, Long Y, Lü C, Yi L, Zhou X, Li Z. Application value of indocyanine green fluorescence in sentinel lymph node biopsy for early-stage tongue cancer and oropharyngeal cancer. Zhong Nan Da Xue Xue Bao Yi Xue Ban. 2022 Dec 28;47(12):1683–1688. (in English, Chinese).

49. Mahieu R, Donders DNV, Dankbaar JW, de Bree R, de Keizer B. CT Lymphography Using Lipiodol® for Sentinel Lymph Node Biopsy in Early-Stage Oral Cancer. J Clin Med. 2022 Aug 31;11(17):5129. https://orcid.org/10.3390/jcm11175129

50. Корнеенков А. А., Рязанцев С. В., Вяземская Е. Э. Вычисление и интерпретация показателей информативности диагностических медицинских технологий. Медицинский совет. 2019;(20):45–51. https://doi.org/10.21518/2079-701x-2019-20-45-51

51. Медведева А. А., Чернов В. И., Зельчан Р. В., Брагина О. Д., Рыбина А. Н., Скуридин В. С., и др. Клиническая апробация нового наноколлоидного радиофармпрепарата [99mТс]-Al2 O3 для диагностики сторожевых лимфатических узлов. Разработка и регистрация лекарственных средств. 2022;11(4):246–252. https://doi.org/10.33380/2305-2066-2022-11-4-246-252

52. Liu M, Wang SJ, Yang X, Peng H. Diagnostic Efficacy of Sentinel Lymph Node Biopsy in Early Oral Squamous Cell Carcinoma: A Meta-Analysis of 66 Studies. PLoS One. 2017 Jan 20;12(1):e0170322. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0170322

53. Mallo Magariños M, Suárez Ajuria M, Marichalar Mendía X, Álvarez-Calderón Iglesias Ó, Chamorro Petronacci CM, García García A, Pérez Sayáns M. Diagnostic yield of sentinel lymph node biopsy in oral squamous cell carcinoma T1/T2-N0: systematic review and meta-analysis. Int J Oral Maxillofac Surg. 2021 Oct;50(10):1271–1279. https://doi.org/10.1016/j.ijom.2021.01.020

54. Мудунов А. М., Гельфанд И. М., Кропотов М. А., Ахундов А. А., Подвязников С. О., Вилкова А. С. и др. Улучшение диагностики "скрытого" метастазирования при плоскоклеточном раке слизистой оболочки полости рта СТ1-2N0М0. Опухоли головы и шеи. 2022;12(1):12–25. https://doi.org/10.17650/2222-1468-2022-12-1-12-25

55. Романов И. С., Оджарова А. А., Удинцов Д. Б., Вишневская Я. В., Нечушкин М. И., Сокорутов В. И. и др. Выявление сторожевых лимфатических узлов с использованием лимфосцинтиграфии и гамма-зонда при раке полости рта. Радиационная онкология и ядерная медицина. 2012;2:63–71.

56. Синилкин И. Г., Чернов В. И., Чойнзонов Е. Л., Чижевская С. Ю., Тицкая А. А., Зельчан Р. В. Выявление сторожевых лимфатических узлов при раке гортани и гортаноглотки. Бюллетень сибирской медицины. 2014;13(1):116–121.

57. Котов М. А., Раджабова З. А.-Г., Новиков С. Н., Крживицкий П. И., Пономарева О. И., Костромина Е.В. и др. Биопсия сигнального лимфатического узла шеи при плоскоклеточном раке языка cT1–2N0: проспективное одноцентровое исследование. Опухоли головы и шеи. 2020;10(1):84–92. https://doi.org/10.17650/2222-1468-2020-10-1-84-92

58. Sharma D, Koshy G, Grover S, Sharma B. Sentinel Lymph Node Biopsy: A new approach in the management of head and neck cancers. Sultan Qaboos Univ Med J. 2017 Feb;17(1):e3–e10. https://doi.org/10.18295/squmj.2016.17.01.002

59. Seferin MR, Pinto FR, Leite AKN, Dedivitis RA, Kulcsar MAV, Cernea CR, Matos LL. The impact of sentinel lymph node biopsy on the quality of life in patients with oral cavity squamous cell carcinoma. Braz J Otorhinolaryngol. 2022 May-Jun;88(3):434–438. https://doi.org/10.1016/j.bjorl.2020.11.015