Интраоперационная лимфография с индоцианином зеленым при лимфодиссекции у больных с метастазами колоректального рака в печени

Цель исследования. Изучить диагностические возможности интраоперационной флуоресцентной лимфографии при метастазах колоректального рака (КРР) в печени.
Пациенты и методы. В работу включены 55 пациентов с метастазами КРР в печени, которым за период с 2023 по 2025 г. во время лапаротомии при планировании лимфодиссекции ворот печени с последующей резекцией печени была применена флуоресцентная лимфография с индоцианином зеленым (ИЦЗ-лимфография). В течение 30–45 мин от перитуморального введения ИЦЗ под капсулу печени определяли первые три прокрашенных лимфатических узла (ЛУ) – сторожевые лимфатические узлы (СЛУ). Осуществляли лимфодиссекцию (ЛД) с удалением и маркировкой СЛУ и всех прокрашенных за время наблюдения ЛУ, а также ЛУ 12, 13 и 8 групп вне зависимости от наличия прокрашивания. Далее осуществляли резекцию печени.
Результаты. У шести пациентов (10,9 %) не выявлено ни одного СЛУ. Этим пациентам выполнена ЛД с удалением ЛУ 12, 8, 13 групп, метастазов в ЛУ в этой группе не было. В остальных случаях (89,1 %, n = 49) отмечено накопление ИЦЗ в ЛУ. Поражение ЛУ по данным морфологического исследования отмечено у 11 пациентов из 55 (20,0 %). У четырех из этих одиннадцати (36,3 %) при выполнении селективной ЛД, осуществленной с учетом данных предоперационного обследования и интраоперационной ревизии, пораженные ЛУ не были бы распознаны и удалены. Чувствительность ИЦЗ-лимфографии составила 100 %: у всех 11 пациентов с положительными ЛУ был поражен хотя бы один СЛУ (№ 1, № 2 или № 3). В двух случаях (18,1 %) вовлечение ЛУ было выявлено только при изучении всех трех СЛУ без поражения СЛУ № 1 или № 2. Только у одного пациента из 11 (9,1 %) с положительными ЛУ был дополнительно поражен ЛУ вне СЛУ, при этом все три СЛУ у этого пациента были также поражены.
Заключение. Лимфогенное метастазирование в ворота печени выявлено у каждого пятого пациента с колоректальными печеночными метастазами. Достоверно определить наличие и локализацию метастатических узлов ворот печени до или во время операции сложно. ИЦЗ-лимфография с диссекцией СЛУ позволяет выполнить ЛД более прецизионно. Необходимо изучить, улучшит ли такая тактика отдаленные результаты лечения после резекции печени по поводу метастазов КРР.

1. Horn SR, Stoltzfus KC, Lehrer EJ, Dawson LA, Tchelebi L, Gusani NJ, Sharma NK, Chen H, Trifiletti DM, Zaorsky NG. Epidemiology of liver metastases. Cancer Epidemiol. 2020 Aug;67:101760. https://doi.org/10.1016/j.canep.2020.101760

2. Sawada Y, Sahara K, Endo I, Sakamoto K, Honda G, Beppu T, et al. Long-term outcome of liver resection for colorectal metastases in the presence of extrahepatic disease: A multi-institutional Japanese study. J Hepatobiliary Pancreat Sci. 2020 Nov;27(11):810–818. https://doi.org/10.1002/jhbp.810

3. Rau C, Blanc B, Ronot M, Dokmak S, Aussilhou B, Faivre S, et al. Neither preoperative computed tomography nor intra-operative examination can predict metastatic lymph node in the hepatic pedicle in patients with colorectal liver metastasis. Ann SurgOncol. 2012 Jan;19(1):163–168. https://doi.org/10.1245/s10434-011-1994-7

4. Hess GF, Aegerter NLE, Zeindler J, Vosbeck J, Neuschütz KJ, Müller PC, et al. Impact of Positive Lymph Nodes after Systematic Perihilar Lymphadenectomy in Colorectal Liver Metastases. J ClinMed. 2024 Sep 6;13(17):5301. https://doi.org/10.3390/jcm13175301

5. August DA, Sugarbaker PH, Schneider PD. Lymphatic dissemination of hepatic metastases. Implications for the follow-up and treatment of patients with colorectal cancer. Cancer. 1985 Apr 1;55(7):1490–1494. https://doi.org/10.1002/1097-0142(19850401)55:7<1490::aid-cncr2820550712>3.0.co;2-n

6. Adam R, de Haas RJ, Wicherts DA, Vibert E, Salloum C, Azoulay D, Castaing D. Concomitant extrahepatic disease in patients with colorectal liver metastases: when is there a place for surgery? AnnSurg. 2011;253(2):349–359. https://doi.org/10.1097/sla.0b013e318207bf2c

7. Wakai T, Shirai Y, Sakata J, Nagahashi M, Kaneko K, Hatakeyama K. Hepatic lymph node dissection provides a survival benefit for patients with nodal disease of colorectal carcinoma liver metastases. Hepatogastroenterology. 2009 Jan-Feb;56(89):186–190.

8. Patiutko IuI, Pylev AL, Sagaĭdak IV, Poliakov AN, Chuchuev ES, Abgarian MG, Shishkina NA. Surgical and combined treatment of patients with metastatic liver and lymph nodes invasion by colorectal cancer. Pirogov Russian Journal of Surgery. 2010;(7):49–54. (In Russ.)

9. Cervantes A, Adam R, Roselló S, Arnold D, Normanno N, Taïeb J, et al.; ESMO Guidelines Committee. Electronic address: clinicalguidelines@ esmo.org. Metastatic colorectal cancer: ESMO Clinical Practice Guideline for diagnosis, treatment and follow-up. AnnOncol. 2023 Jan;34(1):10–32. https://doi.org/10.1016/j.annonc.2022.10.003

10. Mahuron KM, Hernandez MC, Wong P, Fan D, Ituarte PHG, Raoof M, et al. Liver Resection With Extrahepatic Disease: A Population-Based Analysis of Thoughtful Selection. J SurgOncol. 2025 Mar;131(3):443–449. https://doi.org/10.1002/jso.27944

11. Viganò L, Lopci E, Costa G, Rodari M, Poretti D, Pedicini V, et al. Positron Emission Tomography-Computed Tomography for Patients with Recurrent Colorectal Liver Metastases: Impact on Restaging and Treatment Planning. Ann SurgOncol. 2017 Apr;24(4):1029–1036. https://doi.org/10.1245/s10434-016-5644-y

12. Pindak D, Pavlendova J, Tomas M, Dolnik J, Duchon R, Pechan J. Selective versus routine lymphadenectomy in the treatment of liver metastasis from colorectal cancer: a retrospective cohort study. BMC Surg. 2017 Apr 4;17(1):34. https://doi.org/10.1186/s12893-017-0233-y

13. Tikhonovskaya MN, Shevchuk AS. Sentinel lymph node detection in early-stage ovarian cancer: primary results and perspectives. Siberian Journal of Oncology. 2025;24(4):20–28. (In Russ.) https://doi.org/10.21294/1814-4861-2025-24-4-20-28

14. Ngô C, Sharifzadehgan S, Lecurieux-Lafayette C, Belhouari H, Rousseau D, Bonsang-Kitzis H, et al. Indocyanine green for sentinel lymph node detection in early breast cancer: Prospective evaluation of detection rate and toxicity-The FLUOBREAST trial. Breast J. 2020 Dec;26(12):2357–2363. https://doi.org/10.1111/tbj.14100

15. Knackstedt R, Couto RA, Ko J, Cakmakoglu C, Wu D, Gastman B. Indocyanine Green Fluorescence Imaging with Lymphoscintigraphy for Sentinel Node Biopsy in Melanoma: Increasing the Sentinel Lymph Node-Positive Rate. Ann Surg Oncol. 2019 Oct;26(11):3550–3560. https://doi.org/10.1245/s10434-019-07617-z

16. Kawakami Y, Kondo K, Kawakita N, Matsuoka H, Toba H, Takizawa H, et al. Long-term outcomes of sentinel node identification using indocyanine green in patients with lung cancer. ThoracCancer. 2021 Jan;12(2):165–171. https://doi.org/10.1111/1759-7714.13737

17. Imboden S, Mereu L, Siegenthaler F, Pellegrini A, Papadia A, Tateo S, Mueller MD. Oncological safety and perioperative morbidity in low-risk endometrial cancer with sentinel lymph-node dissection. Eur J Surg Oncol. 2019 Sep;45(9):1638–1643. https://doi.org/10.1016/j.ejso.2019.05.026

18. Zhang Y, Zhang Y, Zhu J, Tao H, Liang H, Chen Y, et al. Clinical application of indocyanine green fluorescence imaging in laparoscopic lymph node dissection for intrahepatic cholangiocarcinoma: A pilot study (with video). Surgery. 2022 Jun;171(6):1589–1595. https://doi.org/10.1016/j.surg.2021.09.032

19. Ruzzenente A, Conci S, Isa G, Campagnaro T, Pedrazzani C, De Bellis M, et al. The LIverSEntinelLYmph-node (LISELY) study: A prospective intraoperative real time evaluation of liver lymphatic drainage and sentinel lymph-node using near-infrared (NIR) imaging with Indocyanine Green (ICG). Eur J SurgOncol. 2022 Dec;48(12):2455–2459. https://doi.org/10.1016/j.ejso.2022.06.035

20. Gavriilidis P, Bath NM, Pawlik TM. The impact of lymphadenectomy on intrahepatic cholangiocarcinoma management and prognosis: a comprehensive review. Hepatoma Research. 2023;9:24. https://doi.org/10.20517/2394-5079.2023.26

21. Yong TL, Houli N, Christophi C. Anatomy of hepatic lymphatics and its implications in hepatic malignancies. ANZ J Surg. 2016 Nov;86(11):868–873. https://doi.org/10.1111/ans.13662